Завесата на прилепскиот т.н. Градски театар (кој подоцна бил преименуван во Народен театар) првпат се кренала на 18 февруари 1950 година, со изведбата на претставата „Кир Јања” од Ј.С.Поповиќ, во режија на Аце Михајлоски. Првите актери, кои несебично „гореле“ на сцената, биле: Рампо Ачески, Борка Димкароски, Благоја Кепески, Борка Солески, Блага Алампиоска, Блага Батаклиева, Рада Смилеска, Маре Русеска, Владо Спиркоски, Аце Михајлоски, Нада Галеска, Цане Настоски, Димче Шилоски. Потоа во Театарот настапила генерацијата на Димче Гешоски и Кирил Жежоски.
Во 2004 година Театарот почнал да работи во рамките на НУЦК „Марко Цепенков“, нопоради несоодветната сцена, повторно се вратил во старата зграда, поранешното кино на семејството Напевци. Ансамблот има 18 актери, какои хонорарни соработници.
Во текот на својата работа, Театарот „Војдан Чернодрински“ прикажал над 360 премиери и изиграл над 6 500 претстави, кои ги гледале над 1,5 милиони луѓе. Најгледана и најиграна, изведена стопати, е претставата „Солунски патрдии” од Миле Попоски, во режија на Коле Ангеловски.
Во досегашната историја на Театарот, претстава која најмногу го привлекла вниманието не само на македонската туку и на балканската публика, била „Тапани во ноќта” од Брехт, во режија на Мартин Кочовски. Со оваа претстава,Театарот освои три награди на фестивалот „МЕСС“ во Сараево и беше победник на 44. издание на МТФ „Војдан Чернодрински“.
Претставата „Кавкаскиот круг со креда“,пак,во 2011 година беше прогласена за најдобра претстава на фестивалот „ЕХ Понто“ во Љубљана, Словенија.